Makoto Naegi, l'Ultime Hope qui a vaincu l'Ultime Despair, Junko Enoshima, est soupçonné de trahison contre la Future Foundation pour abriter les Restes du Despair qui ont porté sur sa volonté. Comme les meilleurs membres de la Future Foundation, y compris les anciens camarades de classe de Makoto Kyoko Kirigiri, Aoi Aahina et Yasuhiro Hagakure, sont réunis pour décider du châtiment de Makoto, ils sont tous emprisonnés par Monokuma, qui force chacun à participer à un dernier jeu de meurtre. Ils doivent essayer de trouver le traître parmi eux qui les tuera dans leur sommeil, tout en essayant d'éviter d'être mortellement empoisonnés par des actions interdites personnalisées.

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